Emersione di una nuova regolazione ed espressione dei geni dei cefalopodi attraverso grandi

Nature Communications volume 13, numero articolo: 2172 (2022) Citare questo articolo

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I cefalopodi coleoidi (calamari, seppie, polpi) hanno il sistema nervoso più grande tra gli invertebrati che, insieme a molti tratti morfologici specifici del lignaggio, consente comportamenti complessi. La base genomica alla base di queste innovazioni rimane sconosciuta. Utilizzando la genomica comparativa e funzionale nel calamaro modello Euprymna scolopes, riveliamo l'organizzazione genomica, topologica e normativa unica dei genomi dei cefalopodi. Mostriamo che i genomi dei cefalopodi coleoidi sono stati ampiamente ristrutturati rispetto ad altri animali, portando all'emergere di centinaia di cluster di geni unici strettamente collegati ed evolutivi (microsintenie). Tali nuove microsintenie corrispondono a compartimenti topologici con una struttura normativa distinta e contribuiscono a modelli di espressione complessi. In particolare, identifichiamo un insieme di microsintenie associate alle innovazioni dei cefalopodi (MACI) ampiamente arricchite nell'espressione del sistema nervoso dei cefalopodi. Riteniamo che l'emergere dei MACI sia stato determinante per l'evoluzione del sistema nervoso dei cefalopodi e proponiamo che il profilo microsintenico sarà centrale per comprendere le innovazioni dei cefalopodi.

I cefalopodi hanno il sistema nervoso più grande degli invertebrati e possiedono molti adattamenti specifici del lignaggio come il rapido camuffamento adattivo, braccia con ventose e occhi a forma di macchina fotografica. Molte caratteristiche dei cefalopodi si sono evolute in modo convergente con quelle dei vertebrati, il che li rende un sistema interessante per studiare le basi genetiche delle innovazioni organismiche su larga scala e i percorsi dietro la loro evoluzione.

A livello genomico, nei genomi dei cefalopodi sono stati descritti l'emergere di nuovi geni, estese duplicazioni geniche e modifiche ad ampio raggio dell'RNA. Le espansioni di famiglie di geni come C2H2, protocaderine e GPCR e l'ampio editing dell'RNA hanno consentito la diversificazione delle trascrizioni codificanti le proteine ​​nel sistema nervoso e si propone che abbiano svolto un ruolo importante nella sua evoluzione. Sebbene innovazioni simili siano note anche nei genomi dei vertebrati, i meccanismi che guidano l’evoluzione di queste caratteristiche sono diversi: i vertebrati sono passati attraverso diversi cicli di duplicazione dell’intero genoma che hanno prodotto grandi insiemi di geni multi-copia e la diversificazione delle loro funzioni, non vi è alcuna indicazione per eventi simili nei cefalopodi1,2,3. Al contrario, è stato suggerito che il lignaggio dei cefalopodi coleoidi (calamari, seppie, polpi) abbia subito una riorganizzazione del genoma su larga scala2,3.

Una proprietà dei genomi dei metazoi è che l'ordine dei geni locali o la microsintenia è conservato anche tra specie lontanamente imparentate4,5,6. Questa conservazione è supportata da studi funzionali sui vincoli regolatori, mostrati nei blocchi regolatori genomici (GRB)4,5,7, nonché sulla coespressione di geni vicini nei tessuti o nei tipi cellulari8. I primi assemblaggi del genoma in diversi coleoidi indicano che l'ordine dei geni locali è stato notevolmente interrotto, rompendo antiche microsintenie e riunendo geni precedentemente non collegati2,3. Questo evento, potenzialmente su scala dell’intero genoma, potrebbe aver colpito centinaia di famiglie di geni, sconvolgendo l’ordine dei geni rispetto all’ultimo antenato comune dei cefalopodi coleoidi e di altri molluschi. L'entità di questo evento è difficile da stimare a causa della mancanza di complessi su scala cromosomica nei cefalopodi. Per iniziare a comprendere la portata della riorganizzazione del genoma e il suo impatto sulla biologia e sull'evoluzione del genoma dei cefalopodi, studiamo la specie modello emergente Euprymna scolopes (calamari bobtail hawaiano). Questa specie è stata al centro della ricerca sulla simbiosi per oltre 30 anni9,10, ma costituisce anche un interessante sistema modello per la ricerca sull'evoluzione e lo sviluppo grazie alle sue piccole dimensioni da adulto, alle grandi covate di uova e alla relativa facilità di allevamento.

Per ricostruire il panorama normativo nel genoma di E. scolopes, abbiamo applicato tecniche di cattura della conformazione cromosomica (Hi-C) e di profilazione della cromatina aperta (ATAC-seq), oltre a raccogliere dati aggiuntivi sull'espressione. Hi-C ci ha permesso sia di migliorare l'assemblaggio del genoma di E. scolopes precedentemente pubblicato, sia di catturare l'organizzazione tridimensionale del genoma. Utilizzando approcci genomici comparativi, descriviamo la natura globale del rimescolamento del genoma nei cefalopodi coleoidi e dimostriamo l'emergere di molte regioni microsinteniche precedentemente non collegate in altre specie. I nostri dati rivelano anche interazioni tra loci genomici distanti (l'organizzazione topologica del genoma) facendo luce sull'organizzazione tridimensionale del genoma di E. scolopes, oltre a identificare i geni situati nei circuiti regolatori e nei domini topologicamente associati (TAD). I nostri dati aperti sulla cromatina rivelano regioni accessibili ai fattori di trascrizione e quindi potenzialmente costituenti elementi regolatori. Insieme, questi dati ci consentono di acquisire informazioni sull’impatto dei cambiamenti evolutivi nei collegamenti genetici e sull’emergere di una nuova regolazione genetica. Questo studio fornisce le basi per la comprensione dell'evoluzione dei genomi dei cefalopodi e delle possibili implicazioni sulle novità morfologiche in questo clade.